Неинвазивный метод мониторинга функционального состояния живых клеток

Статья посвящена обобщению сведений об использовании потенциал-чувствительных зондов (ПЧЗ) для оценки жизнеспособности и функционального состояния целой клетки. Применение синтетических зондов, чувствительных к мембранному потенциалу, имеет большое значение для мониторинга жизнеспособности и оценки функционального состояния донорских клеток и их структурных компонентов (митохондрий, ядер, цитоплазматических мембран, ионных каналов) до трансплантации, в ходе их хранения и при культивировании. Потенциальное преимущество такого подхода состоит в сохранении целостности донорских клеток. ПЧЗ позволяют оценивать состояние клеточной биоэнергетики, т. е. – баланс между продукцией и потреблением энергии в живых клетках. Продукция энергии в структурах митохондрий обеспечивает жизнеспособность клеток, а ее нарушения ведут к развитию различных заболеваний и старению. В клинической медицине этот метод может быть использован для оценки состояния донорских клеток перед их трансплантацией прежде всего в онкогематологии, лечении больных с тяжелыми ишемическими поражениями миокарда.

Цель – изучение результатов исследования применения потенциал-чувствительных зондов для оценки энергетического потенциала и жизнеспособности клеток.

1. Mitochondria and the heart. Developments in Cardiovascular Medicine / eds by J. Marin-Garcia. – New Jersey: Springer, 2005. – 400 p.

2. Filippi M. D., Ghaff ari S. Mitochondria in the maintenance of hematopoietic stem cells: new perspectives and opportunities // Blood. – 2019. – Vol. 133, № 18. – P. 1943–1952. DOI: 10.1182/blood-2018-10-808873.

3. Mitchell P. Coupling of phosphorylation to electron and hydrogen transfer by chemiosmotic type of mechanism // Nature. – 1961. – Vol. 191. – P. 144–148. DOI: 10.1038/191144a0.

4. Mitchell P., Moyle J. Estimation of membrane potential and pH difference across the cristae membrane of rat liver mitochondria // Europ. J. Biochem. – 1969. – Vol. 7, № 4. – P. 471–484. DOI: 10.1111/j.1432-1033.1969.tb19633.x.

5. Skulachev V. P. Membrane-linked energy transductions. Bioenergetic functions of sodium: H+ is not unique as a coupling ion // Eur J Biochem. – 1985. – Vol. 151, № 2. – P. 199–208. DOI: 10.1111/j.1432-1033.1985.tb09088.x.

6. Brand M. D., Nicholls D. G. Assessing mitochondrial dysfunction in cells // Biochem J. – 2011. – Vol. 435. – P. 297–312. DOI: 10.1042/BJ20110162.

7. Yin Y., Shen H. Common methods in mitochondrial research (Review) // Int J Mol Med. – 2022. – Vol. 50, № 4. – P. 1–29. DOI: 10.3892/ijmm.2022.5182.

8. Morse P. T., Wan J., Bell J., Lee I., Goebel D. J. et al. Sometimes less is more: inhibitory infrared light during early reperfusion calms hyperactive mitochondria and suppresses reperfusion injury // Biochem Soc Trans. – 2022. – Vol. 50, № 5. – P. 1377–1388. DOI: 10.1042/BST20220446.

9. Yoon Y., Lee H., Federico M., Sheu S.-S. Non-conventional mitochondrial permeability transition: Its regulation by mitochondrial dynamics // Biochim Biophys Acta (Bio-energetics). – 2023. – Vol. 1864, № 1. – P. 148914. DOI: 10.1016/j.bbabio.2022.148914.

10. Basic Neurochemistry. Molecular, Cellular and Medical Aspects / eds by G. J. Siegel, R. W. Albers, S. T. Brady, D. L Price. 7th Ed. – Amsterdam: Elsevier Academic Press, 2006. – 992 p.

11. Kandel E. R., Schwartz J. H., Jessel T. M. Principal of neural science. – New York: The McGraw-Hill Companies, 2002. – 1321 p.

12. Jin X., Zhang P., Zhang Y., Zhou M., Liu B. et al. Light-driven proton transmembrane transport enabled by bio-semiconductor 2D membrane: A general peptide-induced WS2 band shifting strategy // Biosensors and Bio-electronics. – 2022. – Vol. 218. – P. 114741. DOI: 10.1016/j.bios.2022.114741.

13. Kennett E. C., Kuchel P. W. Redox reactions and electron transfer across the red cell membrane // IUBMB Life. – 2003. – Vol. 55, № 7. – P. 375–385. DOI: 10.1080/152165403100015928438.

14. Baker M. A., Lawen A. Plasma membrane NADH-oxidoreductase system. A critical review of the structural and functional data // Antioxid. Redox. Signal. – 2000. – Vol. 2, № 2. – P. 197–212. DOI: 10.1089/ars.2000.2.2-197.

15. Morre D. M., Lenaz G., Morre D. J. Surfase oxidase and oxidative stress propagation in aging // J. Exp. Biol. – 2000. – Vol. 203, № 10. – P. 1513–1521. DOI: 10.1242/jeb.203.10.1513.

16. Freeman S. A., Grinstein S., Orlowski J. Determinants, maintenance, and function of organellar pH // Physiol. Rev. – 2023. – Vol. 103, № 1. – P. 515–606. DOI: 152/physrev.00009.2022.

17. Larm J. A., Vaillant F., Linnane A. W., Lawen A. Up-regulation of the plasma membrane oxidoreductase as a prereguisite for the viability of human Namalwa rho O cells // J. Biol. Chem. – 1994. – Vol. 269, № 48. – P. 30097–30100. DOI: 10.1016/ S0021-9258(18)43779-9.

18. Li B., Wang Y., Castro A., Ng C., Wang Z. et al. The roles of two extracellular loops in proton sensing and permeation in human Otop1proton channel // Communications Biology. – 2022. – Vol. 5, № 1. – P. 1–13. DOI: 10.1038/s42003-022-04085-2.

19. Guidelli R. A historical biophysical dogma vs. an understanding of the structure and function of voltage-gated tetrameric ion channels. A review // Biochimica et Biophysica Acta – Biomembranes. – 2022. – Vol. 1864, № 12. – P. 184046. DOI: 10.1016/j.bbamem.2022.184046.

20. Abad-Rodriguez J., Brocca M. E., Higuero A. M. Glycans and carbohydrate-binding/transforming proteins in axon physiology // Adv. Neurobiol. – 2023. – Vol. 29. – P. 185–217. DOI: 07/978-3-031-12390-07.

21. Montnach J., Blomer L. A., Lopez L., Filipis L., Meudal. H. et al. In vivo spatiotemporal control of voltage-gated ion channels by using photoactivatable peptidic toxins // Nature Communications. – 2022. – Vol. 13, № 1. – P. 1–13. DOI: 10.1038/s41467-022-27974-w.

22. Lu T., Zhang Y., Su Y., Zhou D., Xu. Q. Role of store-operated Ca2+ entry in cardiovascular disease // Cell Communication and Signaling. – 2022. – Vol. 20, № 1. – P. 1–10. DOI: 10.1186/s12964-022-00829-z.

23. Zhu W., Guo S., Homilius M., Nsubuga C., Wright S. H. et al. PIEZO1 mediates a mechanothrombotic pathway in diabetes // Science Translational Medicine. – 2022. – Vol. 14, № 626. – P. 1707. DOI: 10.1126/scitranslmed.abk1707.

24. Zhu Y., Sheng Z.-F., Yao H., Li D.-P. Emerging mechanisms involving brain Kv7 channel in the pathogenesis of hypertension // Biochemical Pharmacology. – 2022. – Vol. 206. – P. 115318. DOI: 10.1016/j.bcp.2022.

25. Sasso E. M, Muraki K., Eaton-Fitch N., Smith P., Lesslar O. L. et al. Transient receptor potential melastatin 3 dysfunction in post COVID-19 condition and myalgicencephalomyelitis / chronic fatigue syndrome patients // Molecular Medicine. – 2022. – Vol. 28, № 1. – P. 1–14. DOI: 10.1186/s10020-022-00528-y.

26. Nichols J. G., Martin A. R., Bruce G., Wollace D. G., Fuchs P. A. From neuron to brain. – Sinauer Associates, 2003. – 671 p.

27. Furuta A., Miyoshi S., Itabashi Y., Shimizu T., Kira S. et al. Pulsatile cardiac tissue graft s using a novel three-dimensional cell sheet manipulation technique functionally integrates with the host heart, in vivo // Circulation research. – 2006. – Vol. 98, № 5. – P. 705–712.

28. Jewell S. A., Petrov P. G., Winlove C. P. The effect of oxidative stress on the membrane dipole potential of human red blood cells // Biochim Biophys Acta. – 2013. – Vol. 1828, № 4. – P. 1250–8. DOI: 1016/j.bbamem.2012.12.019.

29. Wang H., Xi Y., Zheng Y., Wang X., Cooney A. J. Generation of electrophysiologically functional cardiomyocytes from mouse induced pluripotent stem cells // Stem Cell Res. – 2016. – Vol. 16, № 2. – P. 522–30. DOI: 10.1016/j.scr.2016.02.032.

30. Bu G., Adams H., Berbary E. J., Rubart M. Uniform action potential repolarization within the sarcolemma of in situ ventricular cardiomyocytes // Biophys. J. – 2009. – Vol. 96, № 6. – P. 25–32. DOI: 10.1016/j.bpj.2008.12.3896.

31. Добрецов Г. Е. Флуоресцентные зонды в исследовании клеток, мембран и липопротеинов. – М.: Наука, 1989. – 277 с.

32. Vida T. A., Emr S. D. A new vital stain visualizing vacuolar membrane dynamics and endocytosis in yeast // J. Cell. Biol. – 1995. – Vol. 28, № 5. – P. 779–792. DOI: 10.1083/jcb.128.5.779.

33. Brand M. D., Nicholls D. G. Assessing mitochondrial dysfunction in cells // Biochemical Journal. – 2011. – Vol. 435. – P. 297–312. DOI: 10.1042/BJ20110162.

34. Lemasters J. J., Ramshesh V. K. Imaging of mitochondrial polarization and depolarization with cationic fluorophores // Methods in cell biology. – 2007. – Vol. 80. – P. 283–295. DOI: 10.1042/BJ20110162.

35. Figueira T. R., Melo D. R., Vercesi A. E., Castilho R. F. Safranine as a fluorescent probe for the evaluation of mitochondrial membrane potential in isolated organelles and permeabilized cells // Methods Mol. Biol. – 2012. – Vol. 810. – P. 103–17. DOI: 10.1007/978-1-61779-382-07.

36. Lone M. I., Nabi A., Dar N. J., Hussain A., Nazam N. et al. Toxicogenetic evaluation of dichlorophene in peripheral blood and in the cells of the immune system using molecular and flow cytometric approaches // Chemo-sphere. – 2017. – Vol. 167. – P. 520–529. DOI: 10.1016/j.chemosphere.2016.08.131.

37. Kataoka M., Fukura Y., Shinohara Y., Baba Y. Analysis of mitochondrial membrane potential in the cells by microchip flow cytometry // Electrophoresis. – 2005. – Vol. 26, № 15. – P. 3025–31. DOI: 10.1002/elps.200410402. PMID: 16078196.

38. Garcia G. Jr., Chakravarty N., Abu A. E., Jeyachandran A. V., Takano K. A. et al. Replication-deficient zika. Vector-based vaccine provides maternal and fetal protection in mouse model // Microbiol. Spectr. – 2022. – Vol. 10, № 5. – P. e0113722. DOI: 10.1128/spectrum.01137-22.

39. Bereiter-Hahn Y. Dimethylaminostyrylmethylpyridiniumiodine (DASPMI) as a fluorescent probe for mitochondria in situ // Biochimica et Biophysica Acta. – 1976. – Vol. 423, № 1. – P. 1–14. DOI: 10.1016/0005-2728(76)90096-7.

40. Ramadass R., Bereiter-Hahn J. How DASPMI reveals mitochondrial membrane potential: fluorescence decay kinetics and steady-state anisotropy in living cells // Biophys J. – 2008. – Vol. 95, № 8. – P. 4068–4076. DOI: 10.1529/biophysj.108.135079.

41. Mewes H. L., Rafael. J. The 2-(dimethylaminostyryl)-1-methylpyridinium cation as indicator of the mitochondrial membrane potential // FEBS Lett. – 1981. – Vol. 131, № 1. – P. 7–10. DOI: 10.1016/0014-5793(81)80875-7.

42. Gibbons B. A., Kharel P., Robinson L. C., Synowicki R. A., Model M. A. Volume measurements and fluorescent staining indicate an increase in permeability for organic cation transporter substrates during apoptosis // Experimental cell research. – 2016. – Vol. 344, № 1. – P. 112–119. DOI: 10.1016/j.yexcr.2016.03.018.

43. Морозова Г. И., Добрецов Г. Е., Дубур Г. Я., Дубуре Р. Р., Голицын В. М. и др. Флуоресценция 4-(п-диметиламиностирил)-1-метилпиридиния в живой клетке // Цитология. – 1981. – Т. 23, № 8. – С. 916–923. DOI: 10.1155/2022/7908357.

44. Добрецов Г. Е., Косников В. В., Морозова Г. И., Лихачева Л. М., Айдыралиев Р. К., Владимиров Ю. А. Измерение градиента концентрации флуоресцентного эонда-катиона ДСМ на плазматической и митохондриальной мембранах лимфоцита // Биологические мебраны. – 1986. – Т. 3, № 3. – С. 266–274.

45. Морозова Г. И., Онищенко Н. А., Оржеховская И. Г., Полосина О. В., Байзиева Ф. Х., Баукина О. В. Микрофлуометрическая идентификация и оценка физиологического состояния лимфоцитов и нейтрофилов в цельной нативной крови с помощью флуоресцентного зонда-катиона DSM: клинические и экспериментальные данные // Гематология и трансфузиология. – 1997. – Т. 42, № 3. – С. 43–47.

46. Морозова Г. И., Корнилаева Г. В., Гринкевич О. М., Аскарова К. З., Лопатина О. А., Фирсова Е. Л. Трансмембранные потенциалы и митохондриальная активность онкоклеток культуры HELA в процессе размораживания и при инфицировании аденовирусом // Актуальные вопросы биологической физики и химии. – 2021. – Т. 6, № 4. – С. 630–635.

47. Xie X., Zuffo M., Teulade-Fichou M. P., Granzhan A. Identification of optimal fluorescent probes for G-quadruplex nucleic acids through systematic exploration of mono- and distyryl dye libraries // Beilstein J Org Chem. – 2019. – Vol. 15. – P. 1872–1889. DOI: 10.3762/bjoc.15.183.

48. Zhang L., Zhang W., Li Z., Lin S., Zheng T. et al. Mitochondria dysfunction in CD8+ T cells as an important contributing factor for cancer development and a potential target for cancer treatment: a review // J Exp Clin Cancer Res. – 2022. – Vol. 41, № 1. – P. 227. DOI: 10.1186/s13046-022-02439-6.

49. Kosnikov V. V., Dobretsov G. E. Depolarizing action of allergens on passive sensitized lymphocytes // Int. Arch. Allergy. Appl. Immunol. – 1991. – Vol. 95, № 1. – P. 42–47. DOI: 10.1159/000235452.

50. Morozova G. I., Parkhomenko T. V., Klitsenko O. A., Tomson V. V. Stimulating effect of erythropoietin on thymocyte energetic established in vitro with a potential-sensitive fluorescent probe in the mitochondria // Biochem. Suppl. Series A: Membr Cell Biology. – 2007. – Vol. 1, № 4. – P. 325–330. DOI: 10.1134/S1990747807040083.

51. Deng X., Deng T., Ni Y., Zhan Y., Huang W. et al. Cytochrome c modulates the mitochondrial signaling pathway and polymorphonuclear neutrophil apoptosis in bile duct-ligated rats // Exp Ther Med. – 2016. – Vol. 12, № 1. – P. 333–342. DOI: 10.3892/etm.2016.3313.

52. Kaur A., Jankowska K., Pilgrim C., Fraser S. T., New E. J. Studies of Hematopoietic cell differentiation with a ratiometric and reversible sensor of mitochondrial reactive oxygen species // Antioxid Redox Signal. – 2016. – Vol. 24, № 13. – P. 667–679. DOI: 10.1089/ars.2015.6495.

53. Петров В. А., Добрецов Г. Е., Вундерлих З., Пликетт Ф., Гласс К. Обнаружение кластеров отрицательных зарядов на поверхности плазматических мембран эритроцитов с помощью флуоресцентных зондов // Биофизика. – 1983. – Т. 28, № 3. – С. 501–502.

54. Parkhomenko T. V., Klytsenko O. A., Tomson V. V. Erythropoietin stimulates aerobic and anaerobic processes in rat cardiomyocytes // Focus uni-luebeck. – 2012. – Suppl. – P. 37.

55. Artuhov V. G., Putinzetva O. V., Bragina V. A., Pashkov M. V., Vasilenko D. V. Fluorescent methods in the research induced by UV radiation changes of structural and functional state of human blood lymphocytes // Bull. Exp. Biol. Med. – 2012. – Vol. 153, № 6. – P. 891–895. DOI: 10.1007/s10517-012-1856-8.

56. Wandelt B., Mielniczak A., Turkewitsch P., Darling G. D., Stranix B. R. Substituted 4-[4-dimethylamino)styryl]pyridinium salt as a fluorescent probe for cell micro-viscosity // Biosensors Bioelectronics. – 2003. – Vol. 18. – P. 465–471. DOI: 016/s0956-5663(02)00156-2.

57. Parkhomenko T. V., Tomson V. V., Galibin O. V. In vitro modifying effect of erythropoietin upon thymic lymphocytes: an inhibitor analysis // Cell Therapy Transplant. – 2018. – Vol. 7, № 4. – P. 83–88. DOI: 10.18620/ctt-1866-8836-2018-7-4-83-88.

58. Parkhomenko T. V., Morozova G. I., Klitsenko O. A., Tomson V. V. Erythropoietin (EPO) is the stimulus of nonspecific immunity (experimental evaluation) // Annals of Hematology. – 2006. – Vol. 85, № 9. – P. 663.

59. Пархоменко Т. В., Михайлова Н. Б., Афанасьев Б. В., Галибин О. В., Томсон В. В. Оценка состояния клеток костного мозга по изменению интенсивности свечения флуоресцентного потенциал-чувствительного зонда иодид 2-[п-(диметиламино)стирил]-1-метилпиридиния // Клинико-лабораторный консилиум. – 2014. – Т. 48, № 1. – С. 88–93.

60. Lannert H., Able T., Becker S., Sommer M., Braun M. et al. Optimizing BM harvesting from normal adult donors // Bone Marrow Transplantation. – 2008. – Vol. 42. – P. 443–447.

61. Parkhomenko T. V., Galibin O. V., Verbitskaya E. V., Tomson V. V. Evaluation of energy potential of fresh and stored bone marrow cells using a fluorescent potential-sensitive probe // Cell Therapy Transplant. – 2016. – Vol. 5, № 2. – P. 60–65. DOI: 10.18620/1866-8836-2016-5-2-60-66.

62. Lioznov M. V., Freiberger P., Kroger N., Zander A. R., Fehse B.Aldehyde dehydrogenase activity as a marker for the quality of hematopoietic stem cell transplants // Bone Marrow Transplantation. – 2005. – Vol. 35, № 9. – P. 909–914. DOI: 10.1038/sj.bmt.1704928.

63. Морозова Г. И., Лопатина О. А., Михайлова Г. Р., Данлыбаева Г. А., Подчерняева Р. Я., Егорочкин Ю. В. Сравнительное исследование эффектов частотно-резонансных воздействий и голографической информационной копии на модели клеток мозга хорька с применением потенциалчувствительного флуоресцентного зонда // Биомедицинская радиоэлектроника. – 2013. – № 5. – С. 28–35.

64. Морозова Г. И., Корнилаева Г. В., Подчерняева Р. Я., Кулинич Т. М., Боженко В. К. Исследование влияния КВЧ – излучения миллиметрового диапазона на мембранные структуры в культуре Т-лимфобластоидных клеток с помощью флуоресцентного зонда-катиона ДСМ // Биомедицинская радиоэлектроника. – 2014. – № 11. – С. 31–37.