uzspbgmuУчёные записки Первого Санкт-Петербургского государственного медицинского университета имени академика И. П. ПавловаThe Scientific Notes of the Pavlov University1607-41812541-8807Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University10.24884/1607-4181-2023-30-2-40-46uzspbgmu-1021Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ РАБОТЫORIGINAL PAPERSПатоморфология сердца при COVID-19Pathomorphology of the heart in COVID-19https://orcid.org/0000-0002-8404-1859РыбаковаМ. Г.RybakovaM. G.

Рыбакова Маргарита Григорьевна, доктор медицинских наук, профессор, зав. кафедрой патологической анатомии с патологоанатомическим отделением

Санкт-Петербург

Rybakova Margarita G., Dr. of Sci. (Med.), Professor, Head of the Department of Pathological Anatomy with the Pathoanatomical Department

Saint Petersburg

https://orcid.org/0000-0003-4368-7810КузнецоваИ. А.KuznetsovaI. A.

Кузнецова Ирина Анатольевна, кандидат медицинских наук, доцент кафедры патологической анатомии с патологоанатомическим отделением

197022, Россия, Санкт-Петербург, ул. Льва Толстого, д. 6-8

Kuznetsova Irina A., Cand. of Sci. (Med.), Associate Professor of the Department of Pathological Anatomy with the Pathoanatomical Department

6-8, L’va Tolstogo str., Saint Petersburg, 197022

iak1970@rambler.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6856-1742АзанчевскаяС. В.AzanchevskayaS. V.

Азанчевская Светлана Владиславовна, кандидат медицинских наук, зав. Приморским централизованным патологоанатомическим отделением (ЦПАО)

Санкт-Петербург

Azanchevskaya Svatlana V., Cand. of Sci. (Med.), Head of the Primorsky Centralized Pathoanatomical Department (CPAD)

Saint Petersburg

https://orcid.org/0000-0002-6995-617XВысотскийВ. Е.VysotskyV. E.

Высотский Владимир Евгеньевич, врач патологоанатом Приморского централизованного (ЦПАО)

Санкт-Петербург

Vysotsky Vladimir E., Pathologist of the Primorsky Centralized Pathoanatomical Department (CPAD)

Saint Petersburg

https://orcid.org/0000-0001-6304-9176ВласоваМ. Т.VlasovaM. T.

Власова Мария Тимуровна, клинический ординатор, Первый Санкт-Петербургский государственный

Санкт-Петербург

Vlasova Mariya T., Clinical Resident

Saint Petersburg

Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Первый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет имени академика И. П. Павлова» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияPavlov UniversityRussian FederationСанкт-Петербургское бюджетное учреждение здравоохранения «Городское патологоанатомическое бюро»РоссияCity Pathoanatomical OfficeRussian Federation2023041220233024046Copyright © Рыбакова М.Г., Кузнецова И.А., Азанчевская С.В., Высотский В.Е., Власова М.Т., 20232023Рыбакова М.Г., Кузнецова И.А., Азанчевская С.В., Высотский В.Е., Власова М.Т.Rybakova M.G., Kuznetsova I.A., Azanchevskaya S.V., Vysotsky V.E., Vlasova M.T.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.sci-notes.ru/jour/article/view/1021

Сердечно-сосудистая система является значимой мишенью SARS-CoV-2.

Цель – изучение морфологических изменений в сердце у больных, умерших от COVID-19.

Методы и материалы

Методы и материалы. Проанализирован аутопсийный материал сердца умерших от COVID-19 (700 аутопсий).

Проведен анализ патологоанатомических протоколов, оценены макроскопические изменения, пересмотрены гистологические препараты, окрашенные гематоксилином и эозином, по Ван Гизону, реактивом Шиффа, а также результаты имммуногистохимии с антителами к CD68, CD3, CD4, CD8, CD45.

Результаты

Результаты. Ведущими патоморфологическими изменениями в сердце при COVID-19 являются острые дисциркуляторные изменения с преимущественными нарушениями в мелких интрамиокардиальных сосудах. Лимфоцитарный миокардит подтвержден в 1 % наблюдений.

Заключение

Заключение. Повреждение кардиомиоцитов при COVID-19 является мультифакторным и связано с проявлениями основной сердечно-сосудистой патологии, изменениями интрамиокардиальных сосудов вследствие действия SARS-CoV-2 и гипоксией, обусловленной прогрессирующим повреждением легких.

Cardiovascular system is a significant target for SARS-CoV-2.

The objective was to study morphological changes in the heart in patients who died from COVID-19.

Materials and methods

Materials and methods. Autopsy material of the heart of those who died from COVID-19 (700 autopsies) was analyzed. The analysis of autopsy protocols was carried out, macroscopic changes were assessed, histological preparations stained with hematoxylin and eosin, van Gieson stain, Schiff’s reagent, the results of immunohistochemistry with antibodies to CD68, CD3, CD4, CD8, CD45 were analyzed.

Results

Results. The leading pathomorphological changes in the heart in COVID-19 are acute discirculatory changes with predominant disorders in small intramyocardial vessels. Lymphocytic myocarditis was confirmed in 1 % of cases.

Conclusion

Conclusion. Damage to cardiomyocytes in COVID-19 is multifactorial and associated with manifestations of the underlying cardiovascular pathology, changes in intramyocardial vessels due to the action of SARS-CoV-2, and hypoxia due to progressive lung damage.

COVID-19SARS-CoV-2миокардитсердечная недостаточностьпатологическая анатомияCOVID-19SARS-CoV-2myocarditisheart failureanatomical pathologyReferencesКоган Е. А., Березовский Ю. С., Проценко Д. Д., Багдасарян Т. Р., Грецов Е. М. и др. Патологическая анатомия инфекции, вызванной SARS-CoV-2 // Судебная медицина. –2020. – Т. 6, № 2. – С. 8–30. DOI: 10.19048/2411-8729-2020-6-2-8-30.Kogan E. A., Berezovsky Yu. S., Protsenko D. D., Bagdasaryan T. R., Gretsov E. M. et al. Pathological anatomy of infection caused by SARS-CoV-2 // Russian Journal of Forensic Medicine. 2020;6(2):8–30. (In Russ.). DOI: 10.19048/2411-8729-2020-6-2-8-30.Bae S., Kim S. R., Kim M., Shim W. J., Park S. M. Impact of cardiovascular disease and risk factors on fatal outcomes in patients with COVID-19 according to age: a systematic review and meta-analysis // Heart. – 2021. – Vol. 107. – P. 373–80. DOI: 10.1136/heartjnl-2020-317901.Bae S., Kim S. R., Kim M., Shim W. J., Park S. M. Impact of cardiovascular disease and risk factors on fatal outcomes in patients with COVID-19 according to age: a systematic review and meta-analysis // Heart. 2021;107:373–80. DOI: 10.1136/heartjnl-2020-317901.Italia L., Tomasoni D., Bisegna S., Pancaldi E., Stretti L. et al. COVID-19 and heart failure: from epidemiology during the pandemic to myocardial injury, myocarditis, and heart failure sequelae // Front. Cardiovasc. Med. – 2021. – Vol. 8. – P. 713560. DOI: 10.3389/fcvm.2021.713560.Italia L., Tomasoni D., Bisegna S., Pancaldi E., Stretti L. et al. COVID-19 and heart failure: from epidemiology during the pandemic to myocardial injury, myocarditis, and heart failure sequelae // Front. Cardiovasc. Med. 2021;8:713560. DOI: 10.3389/fcvm.2021.713560.Zheng Y. Y., Ma Y. T., Zhang J. Y., Xie X. COVID-19 and the cardiovascular system // Nat Rev Cardiol. – 2020. – Vol. 17. – P. 259–60. DOI: 10.1038/s41569-020-0360-5.Zheng Y.Y., Ma Y. T., Zhang J. Y., Xie X. COVID-19 and the cardiovascular system // Nat Rev Cardiol. 2020;17:259–60. DOI: 10.1038/s41569-020-0360-5.Frattini S., Maccagni G., Italia L., Metra M., Danzi G. B. Coronavirus disease 2019 and cardiovascular implications // J Cardiovasc Med (Hagerstown). – 2020. – Vol. 21. – P. 725–32. DOI: 10.2459/JCM.0000000000001068.Frattini S., Maccagni G., Italia L., Metra M., Danzi G. B. Coronavirus disease 2019 and cardiovascular implications // J Cardiovasc Med (Hagerstown). 2020;21:725–32. DOI: 10.2459/JCM.0000000000001068.Madjid M., Safavi-Naeini P., Solomon S. D., Vardeny O. Potential effects of coronaviruses on the cardiovascular system: a review // JAMA Cardiol. – 2020. – Vol. 5. – P. 831–40. DOI: 10.1001/jamacardio.2020.1286.Madjid M., Safavi-Naeini P., Solomon S. D., Vardeny O. Potential effects of coronaviruses on the cardiovascular system: a review // JAMA Cardiol. 2020;5:831–40. DOI: 10.1001/jamacardio.2020.1286.Kochi A. N., Tagliari A. P., Forleo G. B., Fassini G. M., Tondo C. Cardiac and arrhythmic complications in patients with COVID-19 // J Cardiovasc Electrophysiol. – 2020. – Vol. 31. – P. 1003–8. DOI: 10.1111/jce.14479.Kochi A. N., Tagliari A. P., Forleo G. B., Fassini G. M., Tondo C. Cardiac and arrhythmic complications in patients with COVID-19 // J Cardiovasc Electrophysiol. 2020;31:1003–8. DOI: 10.1111/jce.14479.Manocha K. K., Kirzner J., Ying X., Yeo I., Peltzer B. et al. Troponin and other biomarker levels and outcomes among patients hospitalized with COVID-19: derivation and validation of the HA2T2 COVID-19 mortality risk score // J Am Heart Assoc. – 2021. – Vol. 10. – P. e018477. DOI: 10.1161/JAHA.120.018477.Manocha K. K., Kirzner J., Ying X., Yeo I., Peltzer B. et al. Troponin and other biomarker levels and outcomes among patients hospitalized with COVID-19: derivation and validation of the HA2T2 COVID-19 mortality risk score // J Am Heart Assoc. 2021;10:e018477. DOI: 10.1161/JAHA.120.018477.Zaccone G., Tomasoni D., Italia L., Lombardi C. M., Metra M. Myocardial involvement in COVID-19: an interaction between comorbidities and heart failure with preserved ejection fraction. A further indication of the role of inflammation // Curr Heart Fail Rep. – 2021. – Vol. 18. – P. 99–106. DOI: 10.1007/s11897-021-00509-y.Zaccone G., Tomasoni D., Italia L., Lombardi C. M., Metra M. Myocardial involvement in COVID-19: an interaction between comorbidities and heart failure with preserved ejection fraction. A further indication of the role of inflammation // Curr Heart Fail Rep. 2021;18:99–106. DOI: 10.1007/s11897-021-00509-y.Haslbauer J. D., Tzankov A., Mertz K. D., Schwab N., Nienhold R. et al. Characterisation of cardiac pathology in 23 autopsies of lethal COVID-19 // J Pathol Clin Res. – 2021. – Vol. 7. – P. 326–37. DOI: 10.1002/cjp2.212.Haslbauer J. D., Tzankov A., Mertz K. D., Schwab N., Nienhold R. et al. Characterisation of cardiac pathology in 23 autopsies of lethal COVID-19 // J Pathol Clin Res. 2021; 7:326–37. DOI: 10.1002/cjp2.212.Ragab D., Salah Eldin H., Taeimah M., Khattab R., Salem R. The COVID-19 cytokine storm; what we know so far // Front Immunol. – 2020. – Vol. 11. – P. 1446. DOI: 10.3389/fimmu.2020.01446.Ragab D., Salah Eldin H., Taeimah M., Khattab R., Salem R. The COVID-19 cytokine storm; what we know so far // Front Immunol. 2020;11:1446. DOI: 10.3389/fimmu.2020.01446.Fajgenbaum D. C., June C. H. Cytokine storm // N Engl J Med. – 2020. – Vol. 383. – P. 255–73. DOI: 10.1056/NEJMra2026131.Fajgenbaum D. C., June C. H. Cytokine storm // N Engl J Med. 2020;383:2255–73. DOI: 10.1056/NEJMra2026131.Unudurthi S. D., Luthra P., Bose R. J. C., McCarthy J. R., Kontaridis M. I. Cardiac inflammation in COVID-19: lessons from heart failure // Life Sci. – 2020. – Vol. 260. – P. 118482. DOI: 10.1016/j.lfs.2020.118482.Unudurthi S. D., Luthra P., Bose R. J. C., McCarthy J. R., Kontaridis M. I. Cardiac inflammation in COVID-19: lessons from heart failure // Life Sci. 2020;260:118482. DOI: 10.1016/j.lfs.2020.118482.Giustino G., Croft L. B., Stefanini G. G., Bragato R., Silbiger J. J. et al. Characterization of myocardial injury in patients with COVID-19 // J Am Coll Cardiol. – 2020. – Vol. 76. – P. 2043–55. DOI: 10.1016/j.jacc.2020.08.069.Giustino G., Croft L. B., Stefanini G. G., Bragato R., Silbiger J. J. et al. Characterization of myocardial injury in patients with COVID-19 // J Am Coll Cardiol. 2020;76:2043–55. DOI: 10.1016/j.jacc.2020.08.069.Bailey A. L., Dmytrenko O., Greenberg L, Bredemeyer A. L., Ma P. et al. SARS-CoV-2 infects human engineered heart tissues and models COVID-19 myocarditis // JACC Basic Transl Sci. – 2021. – Vol. 6. – P. 331–45. DOI: 10.1016/j.jacbts.2021.01.002.Bailey A. L., Dmytrenko O., Greenberg L., Bredemeyer A. L., Ma P. et al. SARS-CoV-2 infects human engineered heart tissues and models COVID-19 myocarditis // JACC Basic Transl Sci. 2021;6:331–45. DOI: 10.1016/j.jacbts.2021.01.002.Fox S. E., Falgout L., Vander Heide R. S. COVID-19 myocarditis: quantitative analysis of the inflammatory infiltrate and a proposed mechanism // Cardiovasc Pathol. – 2021. – Vol. 54. – P. 107361. DOI: 10.1016/j.carpath.2021.107361.Fox S. E., Falgout L., Vander Heide R. S. COVID-19 myocarditis: quantitative analysis of the inflammatory infiltrate and a proposed mechanism // Cardiovasc Pathol. 2021;54:107361. DOI: 10.1016/j.carpath.2021.107361.Коган Е. А., Березовский Ю., Благова О. В., Куклева А. Д., Богачева Г. А. и др. Миокардит у пациентов с COVID-19, подтвержденный результатами иммуногистохимического исследования // Кардиология. – 2020. – Т. 60, № 7. – С. 4–10. DOI: 10.18087/cardio.2020.7.n1209.Kogan E. A., Berezovskiy Yu. S., Blagova O. V., Kukleva A. D., Bogacheva G. A. et al. Miocarditis in patients with COVID-19 confirmed by immunohistochemical // Kardiologiia. 2020;60(7):4–10. (In Russ.). DOI: 10.18087/cardio.2020.7.n1209.Коган Е. А., Березовский Ю. С., Куклева А. Д., Курилина Э. В. и др. Лимфоцитарный миокардит у пациентов с COVID-19 (4 аутопсийных наблюдения) // Архив патологии. – 2020. – Т. 82, № 5. С. 57-62. DOI: 10.17116/patol20208205157.Kogan E. A., Berezovsky Yu. S., Kukleva A. D., Kurilina E. V., Semenova L. A. et al. Lymphocytic myocarditis in patients with COVID-19 (4 autopsy cases) // Arkhiv Patologii. 2020;82(5):57–62. (In Russ.). DOI: 10.17116/patol20208205157.Lindner D., Fitzek A., Bräuninger H., Aleshcheva G., Edler C. et al.Association of cardiac infection with SARS-CoV-2 in confirmed COVID-19 autopsy cases // JAMA Cardiol. – 2020. – Vol. 5. – P. 1281–5. DOI: 10.1001/jamacardio.2020.3551.Lindner D., Fitzek A., Bräuninger H., Aleshcheva G., Edler C. et al. Association of cardiac infection with SARSCoV-2 in confirmed COVID-19 autopsy cases // JAMA Cardiol. 2020;5:1281–5. DOI: 10.1001/jamacardio.2020.3551.Kawakami R., Sakamoto A., Kawai K., Gianatti A., Pellegrini D. et al. Pathological evidence for SARS-CoV-2 as a cause of myocarditis: JACC review topic of the week // J Am Coll Cardiol. – 2021. – Vol. 77. – P. 314–25. DOI: 10.1016/j.jacc.2020.11.031.Kawakami R., Sakamoto A., Kawai K., Gianatti A., Pellegrini D. et al. Pathological evidence for SARS-CoV-2 as a cause of myocarditis: JACC review topic of the week // J Am Coll Cardiol. 2021;77:314–25. DOI: 10.1016/j.jacc.2020.11.031.Bearse M., Hung Y. P., Krauson A. J., Bonanno L., Boyraz B. et al. Factors associated with myocardial SARSCoV-2 infection, myocarditis, and cardiac inflammation in patients with COVID-19 // Mod Pathol. – 2021. – Vol. 34. – P. 1345–57. DOI: 10.1038/s41379-021-00790-1.Bearse M., Hung Y. P., Krauson A. J., Bonanno L., Boyraz B. et al. Factors associated with myocardial SARSCoV-2 infection, myocarditis, and cardiac inflammation in patients with COVID-19 // Mod Pathol. 2021;34:1345–57. DOI: 10.1038/s41379-021-00790-1.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.